Интусусцепција (крвни судови)

С Википедије, слободне енциклопедије

Интусусцепција је процес стварања нових крвних судова од постојећих њиховим „цепањем“ или рачвањем на два дела.[1] Ово је још један, недавно откривен, или трећи начина формирања крвних судова у организму човека, поред до сада позната два; ангиогенеза и васкулогенеза.[2] Према досадашњим концепцијама, формирање нових крвних судова пролази кроз два различита процеса: процес васкулогенезе, који се одвија у раним фазама ембрионалног развоја, и процес ангиогенезе, која се дешава током целог живота организма. Васкулогенезом се формирају нови крвни судови из прекурсора ангиобластних ћелија,[3][4] док се ангиогенеза одликује формирањем крвног суда од већ постојећих (нпр, клијањем). Процес ангиогенезе је испитиван и широко прихваћен у бројним физиолошким и патолошким процесима као што су ембриогенеза, постнатални развој и раст, зарастање рана, регенерација, инфламације, и канцерогенезе.

Недавно добијени резултати указали су да постоји и трећи процес формирања крвних судова, интусусцепцијом, која игра важну улогу у васкуларизацији ткива, јер поред раста капиларне мреже, има улогу и у развоју васкуларног стабла и његовом ремоделовању.[5][6]

Како је назив, интусусцепција, преузет из хистологије (intussusceptio-invaginatio) да означи интусусцептивни микроваскуларни раст — не треба га мешати са другим појмовима, који имају исти назив, нпр. са појмом интусусцепција (инвагинација) црева, јер ова два процеса немају ништа заједничко.[7]

Историјат[уреди | уреди извор]

Стварање васкуларне мреже, је сложен процес образовања нових капилара сегменте двема главним ангиогенетским механизмима: „клијањем“ и нтусусцепцијом. „Клијање“ крвних судова је процес познат више од 150 година, а историја интусусцепције је позната мање од две деценије.

Нови облик ангиогенезе (интусусцепција) први пут је откривен током истраживања трансформације капиларне мреже плућа, у студији која се бавила постнаталним развојем плућа пацова и деце.[2] У трећој недељи живота, код пацова и током прве две године живота, код деце, целокупна микроваскулатура плућа у потпуности бива обновљена, тј. завршен је развојни процес реструктурирања, плућа или процес њиховох потупног микросазревање.[8][7] Између рођења и младалачког доба, растом обим људских плућа повећава за више од 20 пута; капиларна мрежа се продужава и повећава запремину за преко 30 пута.[9] Евидентно је, да је ово огромно повећање васкулатуре, које мора бити засновано на интензивном расту свих компоненти органа, закључно са њиховим крвним судовима.

У току наведене студија, кроз стотине прегледаних електронских микрографија плућа пацова, у њиховој васкулатури није откривено много трагова стварања крвних судова процесом ангиогенезе, што се према дотадашњим сазнањима очекивало. Након више месеци упорног рада, истраживачи су открили; веома мале рупице (пукотине), пречника мањег од 1 до 1,5 μm, у неким сегментима капилара. Очигледно, њихова појава и расподела није била случајна, јер им је морфологија била сувише константна. Промене су уочене пре свега у областима у којима су капилари били мало шири него што је уобичајено, мада по свом малом пречнику, они нису значајно били много другачији по својој структурни од већих капилара у мрежи. Тако је настало откриће да из ових „рупица“, заправо, настаје „беби мрежа капилара“ односно, новоформирана капиларна мрежа. Тако је откривен нови концепт ширења капиларне мреже — формирањем нових крвних судова — или капиларне мрежа која настаје растом и убацивање нових транскапиларних стубова, који повећавају комплексност капиларне мреже.

Очигледно, овај новооткривени концепт, представља нови начин ангиогенезе — алтернативо капиларно клијања. За систем у коме ће се капилари проширити „у себи“, као, на пример, на начин како расте хрскавица, узет је термин, за овај механизам из хистологије — интусусцепција,[7] а цео процес назван је интусусцептивни микроваскуларни раст (енгл. intussusceptive microvascular growth (IMG)).

Основне поставке[уреди | уреди извор]

Схематизован приказ ангиогенезе и васкулогенезе

Код кичмењака, два различита процеса су одговорна за формирање крвних судова: васкулогенеза и ангиогенезу.[10]

Васкулогенеза

Васкулогенезу дефинише процес формирања потпуно нових крвних судова, који се формираја директно из ангиобластичних прекурсора. Током даљег развоја, из ангиобласта ће настати мезодермални део и његови продукти, који чине накупине ћелија, из које ће се коначно формирати мрежа цевчица или синуса. Новија истраживања показују да, у одраслом добу, недиферентоване ћелије из коштане сржи још увек могу допринети формирању нових васкуларних зидова или њихових делова.[11][12]

Ангиогенеза

Ангиогенезе, насупрот томе, подржава формирање нових васкуларних сегмената који потичу из постојећих крвних судова, попут капилара и венула.

Пре него што је откривен процес формирања крвних судова интусусцепцијом,[7][13] ангиогенеза је била готово синоним за васкуларно клијања.

Интусусцепција

Недавно је откривен и трећи начин стварања нових сегмента крвних судова интусусцепција, која се одвија у добро дефинисаном програму:

  • деградација мембране крвног суда,
  • пролиферација ендотелијалних ћелија,
  • формирање чврстих изданака ендотелних ћелије које се повезују са суседним крвним судом, и
  • реструктурирања изданка у лумен, обложен ендотелним ћелијама и интегрисан у васкуларну мрежу.

Физиологија[уреди | уреди извор]

Код овог облика развоја крвних судова, нови капилари настају тако што се лумен постојећег крвног суда наставља цепањем или рачвањем на два дела. Овај процес се одвија кроз четири интусусцепционе фазе:

Прва фаза[уреди | уреди извор]

У овој фази две супротстављене капиларна зида успостављају контакт зону,[2] која се карактерише директним контактом ендотелних ћелија, које се налазе једне наспрам других у зиду капилара. Овај контакт се постиже истурањем зидова у лумен крвног суда све док се контакт не успостави. Додирна зона означава место формирања интерендотлијалног транслуминарлног моста који је пречника приближно 1 μm.

Друга фаза[уреди | уреди извор]

У другој фази ендотелијалне ћелије се спајају и реорганизоване су двослојни крвни суд, који је перфориран, како би омогућио факторима раста и ћелијама ендотела да продру у лумен. Ова фаза одликује се стварањем цилиндричног ткивног моста који се протеже преко лумена крвног суда и обавијен ендотелним ћелијама.

Трећа фаза[уреди | уреди извор]

У овој фази, формира се „пупољак“ између два нова крвна суда у зони додира који је испуњен преципитатима и миофибробластима. Ове ћелије почињу да слажу колагена влакна у пупољк, како би обезбедили стварање екстрацелуларног матрикс за раст лумена крвног суда.

Четврта фаза[уреди | уреди извор]

Коначно у овој фази, пупољак се развија без измена на основној структури постојећег крвног суда. Новоформирани крвни судови су типичне структуре и нормалног изгледа интеркапиларне мреже осим што је њихов пречник мањи око 2,5 μm. Они обично садрже све елементе присутне у трећај фази, плус колагена влакна.

Из описа горенаведених фаза може се закључити да након приближавања супротних зидова крвног суда, настаје низ трансформација и корака који се завршавају зрелом капиларном мрежом. Очигледно да је први корак од кључног значаја, јер он мора да створи зоне контакта између супротних капиларних зидова. Међутим тачни механизми и манифестација овог процеса и даље су непознаница. Контракција ћелија у том процесу вероватно има важну улогу, али не треба занемарити и улогу хидродинамичких сила.[14] Јер када се успостави транскапиларни ендотелни мост, други комплекси ће створити одговарајући контакт пре него што ендотелијалне ћелије изађу напоље и уступе место компонентама интерстицијума. Овај процес може да потраје само неколико минута, тако да истраживачи нису могли детаљано да га детектују у току прегледа електронским микроскопскопом. Скоро сви пупољци или интеркапиларна мрежа у плућном паренхиму подлеже овим механизмима, па се данас сматра да је већина интеркапиларне мреже настала управо интусусцепцијом.

Значај интусусцепције[уреди | уреди извор]

Интусусцепција је важан процес неоваскуларизације, зато што омогућава брзу реорганизацију постојећих ћелија, тј. омогућава огроман пораст броја капилара без одговарајућег повећања броја ендотелијалних ћелија. Ово је посебно важно у развој ембриона јер он не поседује довољно „материјала“ да створи богату микроваскулатуру, сваки пут са новим (примарним) ендотелним ћелијама, када се у новоформираном ткиву током ембрионалног развоја формирају и нови крвни судови.[15]

Формирање крвних судова интусусцепцијом има одређене предности у односу на клијања:

  • много је бржи процес,
  • економичнији је гледано са енергетске и метаболичке перспективе, јер се не заснива на пролиферацију ћелија у пуном обимну, базалних деградације мембране, и инвазије околног ткива
  • одликује се на физиолошком нивоу добрим васкуларним транспермеабилитетом, што је услов за правилну функцију ткива и органа
  • може представљати једноставно средство и механизам за формирања васкуларног стабла и васкуларно ремоделовање.

Извори[уреди | уреди извор]

  1. ^ Djonov V, Baum O, Burri PH., Vascular remodeling by intussusceptive angiogenesis, Cell and Tissue Research, 2003 Oct;314(1):107-17
  2. ^ а б в M. Schmid, S. A. Tschanz, P. H. Burri, V. Djonov. „Intussusceptive Angiogenesis - Its Role in Embryonic Vascular Network Formation”. American Heart Association. Приступљено 15. 3. 2016. 
  3. ^ Risau W, Flamme I. Vasculogenesis. Annu Rev Cell Dev Biol. 1995;11:73–91. CrossRefMedline
  4. ^ Auerbach R, Gilligan B, Lu LS, Wang SJ. Cell interactions in the mouse yolk sac: vasculogenesis and hematopoiesis. J Cell Physiol. 1997;173:202–205. Cross Ref Medline.
  5. ^ Djonov V, Schmid M, Tschanz SA, Burri PH. 2000a. Intussusceptive angiogenesis: its role in embryonic vascular network formation. Circ Res 86: 286–292. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 100
  6. ^ Djonov VG, Galli AB, Burri PH. 2000b. Intussusceptive arborization contributes to vascular tree formation in the chick chorio-allantoic membrane. Anat Embryol (Berl) 202: 347–357. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 42
  7. ^ а б в г Caduff JH, Fischer LC, Burri PH. 1986. Scanning electron microscopic study of the developing microvasculature in the postnatal rat lung. Anat Rec 216: 154–164. Direct Link: AbstractPDF(1762K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 101
  8. ^ Burri PH. 1974. The postnatal growth of the rat lung. III. Morphology. Anat Rec 180: 77–98. Direct Link: AbstractPDF (2555K) ReferencesWeb of Science® Times Cited: 321
  9. ^ Zeltner TB, Caduff JH, Gehr P, Pfenninger J, Burri PH. 1987. The postnatal development and growth of the human lung. I. Morphometry. Respir Physiol 67: 247–267. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 118
  10. ^ Risau W. 1997. Mechanisms of angiogenesis. Nature 386: 671–674. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 2520,ADS
  11. ^ Rafii S, Lyden D. 2003. Therapeutic stem and progenitor cell transplantation for organ vascularization and regeneration. Nat Med 9: 702–712. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 594
  12. ^ Rafii S, Lyden D, Benezra R, Hattori K, Heissig B. 2002. Vascular and haematopoietic stem cells: novel targets for anti-angiogenesis therapy? Nat Rev Cancer 2: 826–835. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 308
  13. ^ Burri PH, Tarek MR. 1990. A novel mechanism of capillary growth in the rat pulmonary microcirculation. Anat Rec 228: 35–45.Direct Link: AbstractPDF(1555K) ReferencesWeb of Science® Times Cited: 118
  14. ^ Djonov VG, Kurz H, Burri PH. 2002. Optimality in the developing vascular system: branching remodeling by means of intussusception as an efficient adaptation mechanism. Dev Dyn 224: 391–402. Direct Link: AbstractFull Article (HTML)PDF(1890K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 40
  15. ^ Djonov V, Baum O, Burri PH. 2003. Vascular remodeling by intussusceptive angiogenesis. Cell Tissue Res 314: 107–117. CrossRef, PubMed, Web of Science® Times Cited: 56

Литература[уреди | уреди извор]

  • Alon T, Hemo I, Itin A, Pe'er J, Stone J, Keshet E. 1995. Vascular endothelial growth factor acts as a survival factor for newly formed retinal vessels and has implications for retinopathy of prematurity. Nat Med 1: 1024–1028. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 814
  • Auerbach R, Kubai L, Knighton D, Folkman J. 1974. A simple procedure for the long-term cultivation of chicken embryos. Dev Biol 41: 391–394. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 283
  • Auerbach R, Lewis R, Shinners B, Kubai L, Akhtar N. 2003. Angiogenesis assays: a critical overview. Clin Chem 49:32–40. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 165
  • Ausprunk DH, Knighton DR, Folkman J. 1974. Differentiation of vascular endothelium in the chick chorioallantois: a structural and autoradiographic study. Dev Biol 38: 237–248. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 194
  • Benjamin LE, Hemo I, Keshet E. 1998. A plasticity window for blood vessel remodeling is defined by pericyte coverage of the preformed endothelial network and is regulated by PDGF-B and VEGF. Development 125: 1591–1598. PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 502
  • Burri PH, Tarek MR. 1990. A novel mechanism of capillary growth in the rat pulmonary microcirculation. Anat Rec 228: 35–45.Direct Link: AbstractPDF(1555K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 118
  • Carmeliet P. 2000. Mechanisms of angiogenesis and arteriogenesis. Nat Med 6: 389–395. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 1515
  • Carmeliet P. 2003. Angiogenesis in health and disease. Nat Med 9: 653–660. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 1086
  • Clark ER. 1918. Studies on the growth of blood-vessels in the tail of the frog larva - By observation and experiment on the living animal. Am J Anat 23: 37–88. Direct Link: AbstractPDF(2730K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 135
  • Conway EM, Collen D, Carmeliet P. 2001. Molecular mechanisms of blood vessel growth. Cardiovasc Res 49: 507–521. CrossRef, PubMed, CAS,Web of Science® Times Cited: 302
  • Crivellato E, Nico B, Vacca A, Djonov V, Presta M, Ribatti D. 2004. Recombinant human erythropoietin induces intussusceptive microvascular growth in vivo. Leukemia 18: 331–336. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 10
  • Djonov V, Andres AC, Ziemiecki A. 2001. Vascular remodeling during the normal and malignant life cycle of the mammary gland. Microsc Res Tech 52: 182–189. Direct Link: AbstractPDF(724K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 56
  • Dor Y, Djonov V, Abramovitch R, Itin A, Fishman GI, Carmeliet P, Goelman G, Keshet E. 2002. Conditional switching of VEGF provides new insights into adult neovascularization and pro-angiogenic therapy. EMBO J 21: 1939–1947. Direct Link: AbstractFull Article (HTML)PDF(322K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 168.
  • Dor Y, Djonov V, Keshet E. 2003. Making vascular networks in the adult: branching morphogenesis without a roadmap. Trends Cell Biol 13: 131–136. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 34
  • Ehrbar M, Djonov VG, Schnell C, Tschanz SA, Martiny-Baron G, Schenk U, Wood J, Burri PH, Hubbell JA, Zisch AH. 2004. Cell-demanded liberation of VEGF121 from fibrin implants induces local and controlled blood vessel growth. Circ Res 94: 1124-1132. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 77
  • Ferrara N, Gerber HP, LeCouter J. 2003. The biology of VEGF and its receptors. Nat Med 9: 669–676. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 1902
  • Folkman J, D'Amore PA. 1996. Blood vessel formation: what is its molecular basis? Cell 87: 1153–1155. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 763
  • Gale NW, Baluk P, Pan L, Kwan M, Holash J, DeChiara TM, McDonald DM, Yancopoulos GD. 2001. Ephrin-B2 selectively marks arterial vessels and neovascularization sites in the adult, with expression in both endothelial and smooth- muscle cells. Dev Biol 230: 151–160. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 160
  • Gambino LS, Wreford NG, Bertram JF, Dockery P, Lederman F, Rogers PA. 2002. Angiogenesis occurs by vessel elongation in proliferative phase human endometrium. Hum Reprod 17: 1199–1206. CrossRef,PubMed,Web of Science® Times Cited: 37
  • Gargett CE, Lederman F, Heryanto B, Gambino LS, Rogers PA. 2001. Focal vascular endothelial growth factor correlates with angiogenesis in human endometrium. Role of intravascular neutrophils. Hum Reprod 16: 1065–1075. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 52
  • Hagedorn M, Balke M, Schmidt A, Bloch W, Kurz H, Javerzat S, Rousseau B, Wilting J, Bikfalvi A. 2004. VEGF coordinates interaction of pericytes and endothelial cells during vasculogenesis and experimental angiogenesis. Dev Dyn 230: 23–33. Direct Link: Abstract Full Article (HTML)PDF(608K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 27
  • Hellstrom M, Kalen M, Lindahl P, Abramsson A, Betsholtz C. 1999. Role of PDGF-B and PDGFR-beta in recruitment of vascular smooth muscle cells and pericytes during embryonic blood vessel formation in the mouse. Development 126: 3047–3055. PubMed, CAS, Web of Science® Times Cited: 439
  • Hossler FE, Olson KR. 1984. Microvasculature of the avian eye: studies on the eye of the duckling with microcorrosion casting, scanning electron microscopy, and stereology. Am J Anat 170: 65–70. Direct Link: AbstractPDF(2055K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 26
  • Jain RK. 2003. Molecular regulation of vessel maturation. Nat Med 9: 685–693. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 617
  • König MF, Schlatter P, Burri PH. 1997. Microvascular growth in the chicken chorio-allantoic membrane. In: NemotoEM, LaMannaJC. Oxygen transport to tissue, XVIII. New York: Plenum Press. p 353–358.
  • Kurz H, Ambrosy S, Wilting J, Marme D, Christ B. 1995. Proliferation pattern of capillary endothelial cells in chorioallantoic membrane development indicates local growth control, which is counteracted by vascular endothelial growth factor application. Dev Dyn 203: 174–186. Direct Link: AbstractPDF(1445K)ReferencesWeb of Science® Times Cited: 42
  • Kurz H, Burri PH, Djonov VG. 2003. Angiogenesis and vascular remodeling by intussusception: from form to function. News Physiol Sci 18: 65–70. PubMed,Web of Science® Times Cited: 27
  • Oh SJ, Kurz H, Christ B, Wilting J. 1998. Platelet-derived growth factor-B induces transformation of fibrocytes into spindle-shaped myofibroblasts in vivo. Histochem Cell Biol 109: 349–357. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 34
  • Ohashi Y, Kita S, Murakami T. 1976. Microcirculation of the rat small intestine as studied by the injection replica scanning electron microscope method. Arch Histol Jpn 39: 271–282. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 38
  • Ohlsson R, Falck P, Hellstrom M, Lindahl P, Bostrom H, Franklin G, Ahrlund-Richter L, Pollard J, Soriano P, Betsholtz C. 1999. PDGFB regulates the development of the labyrinthine layer of the mouse fetal placenta. Dev Biol 212: 124–136. CrossRef, PubMed, CAS, Web of Science® Times Cited: 45
  • Ohtani O, Kikuta A, Ohtsuka A, Taguchi T, Muratami T. 1983. Microvasculature as studied by the microvascular casting/scanning electron microscope method. I. Endocrine and digestive system. Arch Histol Jpn 46: 1–42. CrossRef, PubMed, CAS, Web of Science® Times Cited: 67
  • Olson KR. 1980. Application of corrosion casting procedures in identification of perfusion distribution in a complex vasculature. Scan Electron Microsc 357–364.PubMed,CAS
  • Patan S, Alvarez MJ, Schittny JC, Burri PH. 1992. Intussusceptive microvascular growth: a common alternative to capillary sprouting. Arch Histol Cytol 55: 65–75. CrossRef,PubMed,Web of Science® Times Cited: 69
  • Patan S, Haenni B, Burri PH. 1993. Evidence for intussusceptive capillary growth in the chicken chorio-allantoic membrane (CAM). Anat Embryol (Berl) 187: 121–130. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 73
  • Patan S, Haenni B, Burri PH. 1996. Implementation of intussusceptive microvascular growth in the chicken chorio-allantoic membrane (CAM): I. Pillar formation by folding of the capillary wall. Microvasc Res 51: 80–98. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 43
  • Patan S, Haenni B, Burri PH. 1997. Implementation of intussusceptive microvascular growth in the chicken chorio-allantoic membrane (CAM): II. Pillar formation by capillary fusion. Microvasc Res 53: 33–52. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 25
  • Patan S, Munn LL, Tanda S, Roberge S, Jain RK, Jones RC. 2001a. Vascular morphogenesis and remodeling in a model of tissue repair: blood vessel formation and growth in the ovarian pedicle after ovariectomy. Circ Res 89: 723–731. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 31
  • Patan S, Tanda S, Roberge S, Jones RC, Jain RK, Munn LL. 2001b. Vascular morphogenesis and remodeling in a human tumor xenograft: blood vessel formation and growth after ovariectomy and tumor implantation. Circ Res 89: 732–739. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 41
  • Rafii S, Lyden D. 2003. Therapeutic stem and progenitor cell transplantation for organ vascularization and regeneration. Nat Med 9: 702–712. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 594
  • Rafii S, Lyden D, Benezra R, Hattori K, Heissig B. 2002. Vascular and haematopoietic stem cells: novel targets for anti-angiogenesis therapy? Nat Rev Cancer 2: 826–835. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 308
  • Risau W. 1997. Mechanisms of angiogenesis. Nature 386: 671–674. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 2520,ADS
  • Schlatter P, König MF, Karlsson LM, Burri PH. 1997. Quantitative study of intussusceptive capillary growth in the chorioallantoic membrane (CAM) of the chicken embryo. Microvasc Res 54: 65–73.CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 29
  • Shin D, Garcia-Cardena G, Hayashi S, Gerety S, Asahara T, Stavrakis G, Isner J, Folkman J, Gimbrone MA Jr, Anderson DJ. 2001. Expression of ephrinB2 identifies a stable genetic difference between arterial and venous vascular smooth muscle as well as endothelial cells, and marks subsets of microvessels at sites of adult neovascularization. Dev Biol 230: 139–150. CrossRef, PubMed, CAS,Web of Science® Times Cited: 151
  • Short RHD. 1950. Alveolar epithelium in relation to growth of the lung. Philos Trans R Soc Lond B 235: 35–87. CrossRef,Web of Science® Times Cited: 77,ADS
  • Shyy YJ, Hsieh HJ, Usami S, Chien S. 1994. Fluid shear stress induces a biphasic response of human monocyte chemotactic protein 1 gene expression in vascular endothelium. Proc Natl Acad Sci U S A 91: 4678–4682. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 227,ADS
  • Suri C, Jones PF, Patan S, Bartunkova S, Maisonpierre PC, Davis S, Sato TN, Yancopoulos GD. 1996. Requisite role of Angiopoietin-1, a ligand for the TIE2 receptor, during embryonic angiogenesis. Cell 87: 1171–1180. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 1330
  • Takemori K, Hitoshi O, Kanzaki H, Koshida M, Konishi I. 1984. Scanning electron microscopy study on corrosion cast of rat uterine vasculature during the first half of pregnancy. J Anat 138: 163–173.PubMed,Web of Science® Times Cited: 22
  • Thoma R. 1893. I. Histogenese des Gefaesssystems. II. Allgemeine Histomechanik des Gefaesssystems. In: Untersuchungen ueber die Histogenese und Histomechanik des Gefaesssystems. Stuttgart: Verlag von Ferdinand Enke. p 1–51.
  • Thurston G, Suri C, Smith K, McClain J, Sato TN, Yancopoulos GD, McDonald DM. 1999. Leakage-resistant blood vessels in mice transgenically overexpressing angiopoietin-1. Science 286: 2511–2514.CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 592
  • van Groningen JP, Wenink ACG, Testers LHM. 1991. Myocardial capillaries: increase in number by splitting of existing vessels. Anat Embryol (Berl) 184: 65–70.CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 33
  • Weiss MJ, Burri PH. 1996. Formation of interalveolar pores in the rat lung. Anat Rec 244: 481–489.Direct Link: AbstractPDF (1366K) ReferencesWeb of Science® Times Cited: 5
  • Wilting J, Birkenhager R, Eichmann A, Kurz H, Martiny-Baron G, Marme D, McCarthy JE, Christ B, Weich HA. 1996. VEGF121 induces proliferation of vascular endothelial cells and expression of flk-1 without affecting lymphatic vessels of chorioallantoic membrane. Dev Biol 176: 76–85. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 94
  • Zhang ZG, Zhang L, Tsang W, Soltanian-Zadeh H, Morris D, Zhang R, Goussev A, Powers C, Yeich T, Chopp M. 2002. Correlation of VEGF and angiopoietin expression with disruption of blood-brain barrier and angiogenesis after focal cerebral ischemia. J Cereb Blood Flow Metab 22: 379–392. CrossRef,PubMed,CAS,Web of Science® Times Cited: 112

Спољашње везе[уреди | уреди извор]


Молимо Вас, обратите пажњу на важно упозорење
у вези са темама из области медицине (здравља).
Преузето из „https://sr.wikipedia.org/w/index.php?title=Интусусцепција_(крвни_судови)&oldid=27441582”